Cien años después de los eventos de Phantom Hourglass, los habitantes de la nueva Hyrule tienen un pacto con un demonio que gobierna como su rey. Tras una épica batalla, los espíritus lo aprisionan en un lugar remoto con cadenas y grilletes. Dichos grilletes han hecho que Hyrule se extienda a lo largo de cuatro direcciones conocidas como «carriles espirituales». En el juego, Link, un aprendiz de maquinista, es alertado por Zelda del sospechoso Canciller Cole, pidiéndole además que la ayude a resolver el misterio detrás de la desaparición de los carriles espirituales. Mientras investigan esto, aparece ante ellos el Canciller Cole y los derrota. Cuando Zelda es vencida, su espíritu emerge en forma de hada brillante, y su cuerpo es secuestrado por el canciller. Una vez que Link despierta, se encuentra en el Castillo de Hyrule junto al espíritu de Zelda. Al regresar a la Torre del Espíritu, ambos se percatan de que Cole quiere usar el cuerpo de Zelda como medio para resucitar al rey demoníaco de Hyrule. La misión de Link es restaurar los carriles espirituales que mantienen aprisionado al demonio; para ello, debe ascender la torre que ha sido fracturada en segmentos, y proteger las Litografías.